Gabriel Knight (Tim Curry) und Grace Nakimura (Charity James) werden von James Steward (Simon Templeman), dem verbannten Prinzen von Albany, eingeladen, sich um seinen kleinen Sohn zu kümmern. Er macht sich Sorgen um den Jungen, weil seine Familie seit Generationen von einem scheinbar geheimen Vampirkult geplagt wird. In der ersten Nacht, in der Gabriel über den Jungen wacht, wird der Junge entführt. Gabriel gelingt es, die Entführer bis in die abgelegene französische Stadt Rennes-Le-Chateau aufzuspüren, doch bei ihrer Ankunft verliert er alle Spuren. Sein einziger Hinweis ist die Reisegruppe, die ungefähr zur gleichen Zeit wie er ankam. Gabriel, misstrauisch gegenüber allen in der Gruppe, setzt seine Ermittlungen fort und bittet Grace, sich ihm anzuschließen. Wie sich herausstellt, ist die Stadt Rennes-Le-Chateau selbst von einem dunklen und finsteren Geheimnis umgeben, das eine heilige Blutlinie, Vampire und grenzenlose Schätze beinhaltet, die unseren Helden auf einen unausweichlichen Weg führen.