En Jeepers Creepers III, la historia se sitúa en el condado de Poho, donde el Creeper ha regresado para aterrorizar a los habitantes de la zona. Esta vez, un grupo de cazadores liderados por el sargento Tubbs se unen para intentar detener a la criatura antes de que cause más daño.
El Creeper, un ser sobrenatural que se alimenta de humanos cada 23 años durante 23 días, desata el caos en la comunidad mientras los cazadores intentan descubrir la forma de acabar con él de una vez por todas. En medio de la lucha, se revelan secretos oscuros sobre el origen y los poderes del Creeper, lo que pone en peligro a todos los que se cruzan en su camino.
Con Jeepers Creepers III, los fanáticos de la saga pueden disfrutar de más acción, suspenso y terror mientras siguen la persecución del Creeper y descubren la verdad detrás de su misteriosa existencia.