Jeepers Creepers III ist ein Horrorfilm, der die Geschichte des gefährlichen Dämons namens "The Creeper" fortsetzt. Dieser Dämon erwacht alle 23 Jahre für 23 Tage, um sich von menschlichen Körperteilen zu ernähren. In diesem dritten Teil kehrt der Creeper zurück, um erneut sein blutiges Ritual zu vollenden.
Die Handlung konzentriert sich auf eine Gruppe von Menschen, die sich zusammenschließen, um den Creeper zu stoppen. Unter ihnen ist Trish, die Schwester eines der früheren Opfer des Creeper. Sie ist fest entschlossen, Rache zu nehmen und den Dämon ein für alle Mal zu vernichten.
Während die Gruppe versucht, den Creeper zu bekämpfen, entdecken sie seine dunklen Geheimnisse und die Wahrheit über seine Herkunft. Sie müssen sich beeilen, um ihn aufzuhalten, bevor er wieder in den Schlaf fällt und für weitere 23 Jahre verschwindet.