A Guerra do Domínio acabou, e a galáxia está em paz novamente, na maior parte. EUA Dauntless, uma nave estelar da classe Galaxy da Federação, está ajudando uma colônia de colonos, quando o sol do planeta de repente se desestabiliza e se transforma em supernova. O capitão da Dauntless, Robert Wright, é morto, mas a nave consegue escapar da enorme explosão. O jogador é o primeiro oficial da nave, que agora se torna o novo capitão e deve investigar o que exatamente causou a explosão do sol. Logo fica claro que não foi uma ocorrência natural e que um dispositivo alienígena teve algo a ver com isso. Quando uma facção belicista cardassiana ataca as naves da Federação, o jogador deve ajudar a detê-los. Eles estão por trás da morte do seu capitão? Ou os misteriosos aliados cardassianos, conhecidos como Kessok, estão por trás de tudo? O jogador eventualmente consegue comandar os EUA Soberano também, um dos poucos navios de guerra enormes criados para lutar contra os borgs, embora os borgs não apareçam neste jogo. O jogo é em primeira pessoa ...