Eve Burst Error spielt im heutigen Japan. Der Spieler steuert zwei Charaktere: einen jungen, scheinbar leichtsinnigen Privatdetektiv Kojiroh und die Spezialagentin Marina. Kojiroh hat als Einzeldetektiv um seinen Lebensunterhalt gekämpft, aber jetzt scheint ihm das Glück zu lächeln: Der Direktor der Eldian International School, Mr. Ko, bittet ihn, ein verschollenes Gemälde zu finden, das angeblich von großem Wert ist. Gleichzeitig wird Marina vom Botschafter der fiktiven Nahost-Republik Eldia angeheuert, um seine Tochter Mayako vor Terroristen zu schützen. Beim Wechseln zwischen Kojiroh und Marina findet der Spieler nach und nach die Verbindung zwischen den beiden Fällen heraus und taucht tiefer in ein Mysterium ein, das politische Kämpfe, wissenschaftliche Entdeckungen und schreckliche Morde beinhaltet.