Fast ein langes und friedliches Jahrzehnt nach den beinahe katastrophalen Ereignissen in X-Men: Apocalypse (2016) genießen Professor Charles Xaviers X-Men einen gegenseitig vorteilhaften Pakt mit den Menschen und übernehmen zunehmend gefährliche Missionen als tapfere Beschützer der Erde.
Während einer riskanten NASA-Krise im Jahr 1992 wird Jean Grey mit einer unergründlichen kosmischen Kraft ausgestattet - und obwohl sie eigentlich tot sein sollte - verstärkt diese unerschöpfliche, aber unkontrollierbare Energie ihre bereits beeindruckenden Fähigkeiten und verwandelt sie in ein allmächtiges Wesen.
Immer mehr werden Jeans übernatürliche Kräfte unberechenbar und zerstörerisch, was nicht nur eine direkte Bedrohung für sie selbst und ihre Gefährten darstellt, sondern auch für die gesamte Welt.
Ist die Menschheit auf den Aufstieg des Dark Phoenix vorbereitet?