Tendo lugar onde "The Legend of Spyro: A New Beginning" parou, "The Eternal Night" continua a jornada épica de Spyro para derrotar o Mestre das Trevas. Quando Cynder deixa o Templo do Dragão, ele sai para encontrá-la, e freqüentemente se envolve em comunicação telecinética com um dragão misterioso chamado O Cronista. Ele descobre que deve impedir o Mestre das Trevas de escapar do Poço das Almas, um plano feito pelo temido Rei Macaco, a Gália.