Teniendo lugar donde terminó "The Legend of Spyro: A New Beginning", "The Eternal Night" continúa el viaje épico de Spyro para derrotar al Dark Master. Cuando Cynder abandona el Templo del Dragón, se pone en marcha para buscarla y, a menudo, entabla comunicación telequinética con un misterioso dragón llamado El Cronista. Se entera de que debe evitar que el Maestro Oscuro escape del Pozo de las Almas, un plan elaborado por el temido Rey Mono, Galia.