Ambientato dove "The Legend of Spyro: A New Beginning" si era interrotto, "The Eternal Night" continua l'epico viaggio di Spyro per sconfiggere il Maestro Oscuro. Quando Cynder lascia il Tempio del drago, si mette alla sua ricerca e spesso si impegna in una comunicazione telecinetica con un misterioso drago chiamato The Chronicler. Viene a sapere che deve impedire al Maestro Oscuro di fuggire dal Pozzo delle Anime, un piano ideato dal temuto Re scimmia, la Gallia.