Sono passati cinque anni da quando Laura e Carmilla hanno sconfitto l'apocalisse e Carmilla è diventata una vera e propria umana mortale. Si sono sistemate in un accogliente appartamento nel centro di Toronto; Laura continua a perfezionare le sue abilità giornalistiche mentre Carmilla si adatta a uno stile di vita non da vampiro.
La loro felicità domestica viene improvvisamente interrotta quando Carmilla inizia a mostrare segni di "ri-vampirizzazione" - da una predilezione per le prelibatezze sanguinolente a morsi accidentali - mentre Laura ha iniziato a avere strani sogni spettrali. La coppia deve ora coinvolgere i loro vecchi amici dell'Università di Silas per scoprire la minaccia sovrannaturale sconosciuta e salvare l'umanità - incluso Carmilla.