Il y a cinq ans que Laura et Carmilla ont vaincu l'apocalypse et que Carmilla est devenue une véritable humaine mortelle. Ils se sont installés dans un appartement confortable au centre-ville de Toronto; Laura continue à perfectionner ses compétences en journalisme tandis que Carmilla s'adapte à un mode de vie non-vampire. Leur bonheur domestique est soudainement rompu lorsque Carmilla commence à montrer des signes de "re-vamping" - d'une affection pour les friandises sanglantes à des morsures accidentelles - tandis que Laura commence à avoir des rêves bizarres et fantomatiques.
Le couple doit maintenant faire appel à leurs anciens amis de l'Université Silas pour découvrir la menace surnaturelle inconnue et sauver l'humanité - y compris Carmilla.