Ha pasado cinco años desde que Laura y Carmilla vencieron al apocalipsis y Carmilla se convirtió en una humana mortal de pleno derecho. Se han establecido en un acogedor apartamento en el centro de Toronto; Laura sigue perfeccionando sus habilidades periodísticas mientras Carmilla se adapta a un estilo de vida no vampírico.
Su felicidad doméstica se ve repentinamente interrumpida cuando Carmilla comienza a mostrar signos de "re-vamping" - desde una predilección por los bocadillos sangrientos hasta mordiscos accidentales - mientras que Laura ha comenzado a tener extraños sueños fantasmales.
La pareja ahora debe reclutar a sus antiguos amigos de la Universidad de Silas para descubrir la amenaza sobrenatural desconocida y salvar a la humanidad - incluyendo a Carmilla.