Ein Jahr nach den Ereignissen in Jak 3 beginnen Jak und Daxter in Kras City mit dem professionellen Rennsport. Zusammen mit ihren alten Freunden werden sie von einer Frau namens Rayne gerufen, die ... Krews Tochter ist? Sie entschuldigt sich bei ihnen für die Taten ihres Vaters und schlägt einen Toast auf sein Andenken aus. Sie holt eine seltsam aussehende Weinflasche heraus, von der sie sagte, dass Krew in seinem Testament angewiesen habe, dass seine engsten Mitarbeiter trinken müssen. Nachdem alle ein Glas getrunken haben, holt Rayne einen Hologrammprojektor hervor, der seine letzte Nachricht an Jak und seine Begleiter sendet. Krew verkündet, dass der Wein, den sie getrunken haben, vergiftet ist, gefolgt von einem wahnsinnigen Lachen. Die einzige Möglichkeit, das Gegenmittel zu bekommen, besteht darin, Kras Citys großes Autorennen zu seinen Ehren zu gewinnen. Und so treten Jak und Daxter, Ashelin, Torn, Keira und Sig im Kampfrennen um den ultimativen Preis an: ihr Leben.