Après les événements sur le Forerunner ringworld Halo, Master Chief SPARTAN-117 rentre chez lui sur Terre avec la construction AI Cortana. La guerre avec les forces covenantes ne se passe toujours pas bien, malgré la destruction de toute une flotte à Halo, mais le Master Chief a besoin d'un radoub. Armé du Mjolnir Armor Mark VI, il se rend à une cérémonie de décorations avec le sergent Johnson, que l'on pense mort, lorsque les forces covenantes émergent du Slipstream dans l'espace terrestre. Mais quelque chose ne va pas : la flotte est beaucoup plus petite que celle utilisée pour détruire Reach, l'ancien bastion de première ligne de l'humanité. Le Master Chief et Cortana, ainsi que le commandant Miranda Keyes et l'équipage d'In Amber Clad, doivent combattre les Covenants et protéger la Terre, une bataille qui les mènera à travers la galaxie vers une nouvelle planète, qui leur est étrangement familière... , les prophètes, dirigeants du Covenant, ne sont pas satisfaits du commandant d'élite qui a permis au Master Chief de détruire Halo, et il est qualifié d'hérétique. Mais même les hérétiques ont leur utilité. Il va devenir le nouvel Arbitre, un guerrier de la volonté des Prophètes, destiné à mourir dans une glorieuse bataille comme tous les autres Arbitres avant lui. Mais au plus profond du Covenant, des rumeurs se répandent sur une prise de contrôle de Jiralhanae. L'arbitre pourra-t-il découvrir cette trahison à temps pour sauver les élites ?