Un año después de los eventos de Destiny: Rise of Iron, la facción de la Legión Roja del Cabal, un imperio militar-industrial de anfibios masivos, ataca The Last City con fuerzas abrumadoras, lideradas por su líder, Dominus Ghaul. Ghaul, creyendo que el Viajero se equivocó al dar Luz a la humanidad, logra despojar a los Guardianes de sus poderes y obligarlos a huir de la Torre. Dispersos e impotentes, los Guardianes deben adquirir nuevos poderes para enfrentarse a Ghaul y la Legión Roja, aventurarse a nuevos mundos en el universo Destiny y reclamar la Última Ciudad.