Un anno dopo gli eventi di Destiny: I Signori del Ferro, la fazione della Legione Rossa della Cabala, un enorme impero militare-industriale anfibio, attacca The Last City con forze schiaccianti, guidate dal loro capo, Dominus Ghaul. Ghaul, credendo che il Viaggiatore avesse sbagliato a dare Luce all'umanità, riesce a spogliare i Guardiani dei loro poteri e costringerli a fuggire dalla Torre. Dispersi e impotenti, i Guardiani devono acquisire nuovi poteri per affrontare Ghaul e la Legione Rossa, avventurarsi in nuovi mondi nell'universo di Destiny e riconquistare l'Ultima Città.