Destiny: Rise of Iron olaylarından bir yıl sonra, devasa bir amfibi askeri-sanayi imparatorluğu olan Cabal'ın Kızıl Lejyon fraksiyonu, liderleri Dominus Ghaul liderliğindeki ezici güçlerle Son Şehir'e saldırır. Gezgin'in insanlığa Işık vermekle hatalı olduğuna inanan Ghaul, Muhafızların güçlerini elinden almayı ve onları Kule'den kaçmaya zorlamayı başarır. Dağınık ve güçsüz Muhafızlar, Ghaul ve Kızıl Lejyon'la yüzleşmek, Destiny evreninde yeni dünyalara açılmak ve Son Şehir'i geri almak için yeni güçler kazanmalıdır.