Um ano após os eventos de Destiny: Rise of Iron, a facção da Legião Vermelha da Cabala, um enorme império militar-industrial anfíbio, ataca The Last City com forças esmagadoras, lideradas por seu líder, Dominus Ghaul. Ghaul, acreditando que o Viajante errou ao dar Luz à humanidade, consegue tirar os poderes dos Guardiões e forçá-los a fugir da Torre. Espalhados e impotentes, os Guardiões devem ganhar novos poderes para enfrentar Ghaul e a Legião Vermelha, aventurar-se em novos mundos no universo de Destiny e recuperar a Última Cidade.